Estimulación transcraneal con corriente alterna sobre múltiples áreas del cerebro sin

Scientific Reports volumen 13, número de artículo: 12710 (2023) Citar este artículo

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Si bien se ha observado ampliamente la sincronización de retraso de fase cero entre múltiples regiones del cerebro, informes relativamente recientes indican que los retrasos de fase sistemáticos entre regiones corticales reflejan la dirección de las comunicaciones entre regiones corticales. Por ejemplo, se ha sugerido que un retraso de fase distinto de cero de las señales de electroencefalografía (EEG) en la banda de frecuencia gamma entre las áreas parietales bilaterales puede reflejar la dirección de comunicación entre estas áreas. Nuestra hipótesis es que la dirección de la comunicación entre áreas cerebrales distantes podría modularse mediante estimulación transcraneal de corriente alterna (tACS) en múltiples sitios con retrasos de fase específicos distintos de 0 ° y 180 °. En este estudio, se propuso un nuevo método de estimulación cerebral no invasiva (NIBS) llamado tACS multifase en múltiples sitios (msmp-tACS). La eficacia del método propuesto se probó en un estudio de caso utilizando un paradigma de memoria de trabajo visuoespacial (VWM) en el que las condiciones óptimas de estimulación, incluidas amplitudes y fases de múltiples electrodos del cuero cabelludo, se determinaron mediante un análisis de elementos finitos que adoptaba una representación fasorial. msmp-tACS se aplicó sobre los surcos intraparietales bilaterales (IPS) y mostró que 80 Hz tACS con la fase para el IPS derecho liderando la del IPS izquierdo en 90° (= 3,125 ms) parcializó el rendimiento de VWM hacia el hemicampo visual derecho. Las tres condiciones de estimulación estaban sincronizadas, RL y LR, lo que se refiere a la condición de estimulación sin desfase, la fase de estimulación del IPS derecho (rIPS) que conduce al IPS izquierdo (lIPS) en 90 ° y la estimulación del iPS que conduce al rIPS en 90 °. respectivamente. La lateralización de VWM se desplazó significativamente hacia el hemicampo visual derecho en la condición RL en comparación con las condiciones sincronizada y LR. El cambio en VWM fue el resultado de la estimulación que afectó las pruebas del hemicampo visual izquierdo y derecho en ciertos grados, en lugar de aumentar o disminuir significativamente la capacidad de VWM de un hemicampo visual específico. La dinámica cerebral alterada causada por msmp-tACS parcializó el rendimiento de VWM, probablemente debido a la modulación de la conectividad efectiva entre rIPS y liPS. Nuestros resultados sugieren que msmp-tACS es un método NBS prometedor que puede modular eficazmente redes corticales que no pueden modularse fácilmente con métodos convencionales de estimulación multisitio.

La estimulación transcraneal con corriente alterna (tACS) es un método de estimulación cerebral no invasiva (NIBS) que permite la modulación de las oscilaciones neuronales. Se cree que tACS arrastra actividades cerebrales endógenas a las formas de onda de la corriente de entrada aplicando una corriente alterna débil a través de electrodos del cuero cabelludo1. Se ha demostrado que la amplitud, frecuencia y fase de la corriente de estimulación se consideran factores importantes que determinan la eficacia de tACS. De hecho, los efectos específicos de la frecuencia de tACS se han informado en múltiples estudios2,3,4, en los que las frecuencias de estimulación se seleccionaron basándose en métodos de imágenes cerebrales que incluyen electroencefalografía (EEG) y resonancia magnética funcional (fMRI). Además, estudios recientes determinaron una frecuencia de simulación utilizando características complejas de EEG, como el acoplamiento de frecuencia cruzada5, la contrarrestación de bandas de EEG6 o componentes P3007.

Si bien la mayoría de los estudios anteriores se centraron en la modulación de las actividades de una sola región del cerebro, la evidencia sugiere que la sincronización entre regiones corticales distantes también puede proporcionar información útil para comprender la percepción y la cognición conscientes8,9,10. Estos estudios informaron que la comunicación entre áreas corticales se observa en forma de acoplamiento sincrónico en la banda gamma (30-100 Hz), lo que también se conoce como hipótesis de comunicación a través de coherencia (CTC)11. De acuerdo con la hipótesis de CTC, se ha introducido tACS multisitio para modular la sincronización entre múltiples regiones del cerebro. Sin embargo, los resultados informados fueron confusos; La sincronización inducida por tACS de dos regiones corticales mejoró la percepción de la forma8 y la memoria de trabajo (WM)12, mientras que el mapeo motor auditivo13 y la ventaja del oído derecho14 no se vieron afectados. Además, la percepción del movimiento biestable mejoró cuando la corteza parietal-occipital se desincronizó mediante la aplicación de tACS15.

Tradicionalmente, las diferencias de fase entre regiones corticales no se han considerado seriamente en estudios previos de tACS en múltiples sitios. Recientemente, algunos estudios de tACS intentaron estimular simultáneamente dos áreas corticales utilizando corrientes alternas (CA) con una diferencia de fase de 180° en la frecuencia de estimulación designada para maximizar el efecto modulador16,17,18,19,20. Sin embargo, ningún estudio ha intentado estimular múltiples regiones corticales con AC con retrasos de fase distintos de cero distintos de 180 °.

De hecho, Reinhart et al.19 informaron la importancia de la sincronización de múltiples regiones corticales en el desempeño de la WM y sugirieron además que tACS con un retraso de fase distinto de cero puede tener el potencial de proporcionar nuevos conocimientos para comprender las funciones de las regiones subcorticales en el desempeño de la WM. Además, la evidencia electrofisiológica sugiere que existen retrasos sistemáticos de fase distintos de cero distintos de 180°, especialmente en la banda gamma, entre regiones corticales y que un retraso de fase distinto de cero refleja la dirección de comunicación entre esas regiones corticales14,21,22. 23. Además, la existencia de este retraso de fase distinta de cero entre las regiones corticales involucradas podría contribuir a componer un estado cerebral “óptimo” para realizar tareas cognitivas específicas14,20.

Además, hallazgos recientes han demostrado que existen retrasos sinápticos cuando el acoplamiento de la banda gamma implica direcciones de comunicación21,23,24 y, por lo tanto, se produce una sincronización de fase retrasada, que suprime la sincronización de retraso de fase cero25. Por lo tanto, puede ser necesario considerar el desfase al aplicar tACS multisitio14,20. Sin embargo, actualmente no existe ningún método propuesto que permita determinar las corrientes de inyección óptimas para proporcionar retrasos de fase deseados distintos de los de fase (0°) y antifase (180°) en múltiples áreas corticales.

En este estudio, desarrollamos tACS multifase y multisitio (msmp-tACS), una versión modificada de tACS, basada en la optimización de la corriente de inyección con el método de elementos finitos (FEM) y mínimos cuadrados complejos (CLS). El método puede calcular montajes de electrodos óptimos que inducen un retraso de fase arbitrario en dos regiones corticales seleccionadas. Luego, la viabilidad del método propuesto se probó experimentalmente a través de un estudio de caso de msmp-tACS de alta gamma (80 Hz) con parámetros de estimulación optimizados en sujetos humanos sanos que realizaban tareas de WM visuoespacial (VWM) para investigar si el retraso de fase inducido durante el Los surcos intraparietales bilaterales (IPS) afectaron la lateralidad del rendimiento de VWM.

Se construyó un modelo realista de cabeza humana a partir de datos de imágenes por resonancia magnética (IRM) de un participante masculino sano (24 años, nacionalidad: coreana). El conjunto de datos de resonancia magnética ponderada en T1 se adquirió utilizando un escáner 3 T MAGNETOM Trio (Siemens, Erlangen, Alemania; resolución espacial = 0,8 mm × 0,8 mm × 0,8 mm). Los subvolúmenes del cuero cabelludo, el cráneo, la materia gris, la materia blanca y el líquido cefalorraquídeo (LCR) se segmentaron utilizando un paquete de software abierto, SimNIBS26. Luego, el modelo de cabeza segmentada se corrigió manualmente utilizando ITK-SNAP27. Además, se eliminaron las mallas aisladas para corregir errores de segmentación y se corrigieron los bordes que se intersecan automáticamente para mejorar la calidad de la malla utilizando un código interno MATLAB 2019b (MathWorks, Natick, MA, EE. UU.). En un estudio previo26 se puede encontrar una descripción detallada de la corrección del error de segmentación y la mejora de la calidad de la malla. El modelo de cabeza final constaba de aproximadamente 1,6 millones de elementos tetraédricos y 0,28 millones de nodos. En la Fig. 1a se presenta una vista en sección transversal del modelo de cabeza humana. Se conectaron sesenta y un electrodos circulares al modelo de cabeza utilizando un código interno MATLAB 2018a de acuerdo con el sistema internacional de electrodos EEG 10-10 (consulte la Fig. 1b para conocer las ubicaciones de los electrodos). Las alturas (2,5 cm) y los radios (5 mm) de los electrodos se determinaron basándose en los electrodos utilizados para los experimentos en humanos.

Modelo de cabeza de elementos finitos construido utilizando datos de imágenes por resonancia magnética (MRI). (a) Vista transversal del modelo realista de cabeza humana. (b) Ubicaciones de los 61 electrodos superpuestos sobre la superficie del cuero cabelludo.

Para el modelo de cabeza de elementos finitos construido, la ecuación electrostática de Laplace \(\nabla \cdot \left( {\sigma \nabla V} \right) = 0\) (V: potencial eléctrico, σ: conductividad) se resolvió usando FEM. Para resolver el FEM, se utilizó un solucionador FEM integrado en la caja de herramientas COMETS228, cuya viabilidad se validó comparando su solución con una solución analítica29. Las condiciones de contorno de Dirichlet se aplicaron inicialmente como 1 V sobre la superficie distal del electrodo activo, con la superficie distal del electrodo de retorno configurada como tierra (V = 0). Luego, usando las dos ecuaciones \({\mathbf{E}}\user2{ } = \user2{ } - \nabla {\text{V}}\) y \({\mathbf{J}}\user2{ } { } = { }\sigma E\), donde J y E denotan densidad de corriente y campo eléctrico, respectivamente, las condiciones de contorno se escalaron para que la corriente que fluye desde el electrodo activo fuera de 1 mA. Para el cálculo numérico, se supuso que todos los tejidos eran isotrópicos y los valores de conductividad de cada tejido se establecieron en 0,25 S/m (cuero cabelludo), 0,015 S/m (cráneo), 1,79 S/m (líquido cefalorraquídeo; LCR). , 0,276 S/m (materia gris; gm), 0,126 S/m (sustancia blanca; wm) y 5,21 S/m (electrodo de esponja), como se menciona en un estudio previo30. Se supuso que el electrodo activo estaba ubicado en Fpz. El electrodo de retorno se seleccionó como uno de los otros electrodos y se calculó el campo eléctrico para cada electrodo de retorno posible por turno. Para cada par de electrodos, se calcularon los componentes del campo eléctrico normales a la superficie cortical. Estas distribuciones de campo eléctrico precalculadas se utilizaron luego para calcular la distribución de campo eléctrico cortical para una condición de corriente de inyección arbitraria basada en la teoría de superposición.

Utilizando los campos eléctricos calculados, se empleó CLS para determinar las corrientes de inyección óptimas de los electrodos de retorno. Para realizar CLS, primero, las regiones de interés (ROI) se segmentaron manualmente. Para el estudio de simulación preliminar, se asumieron tres combinaciones de ROI de la siguiente manera: 1) área intraparietal lateral (LIP) y campo ocular frontal (FEF); 2) corteza auditiva izquierda (LAC) y corteza auditiva derecha (RAC); y 3) LIP, FEF y corteza prefrontal dorsolateral (DLPFC). Luego, la función objetivo que CLS minimizó se expresó con valores complejos para transmitir información de fase. Por ejemplo, para simular una estimulación con una diferencia de fase de ϕ entre dos ROI, al ROI de referencia se le asignaría un valor uniforme de Acos(0°) + \(jA\)sin(0°), mientras que al otro ROI se le asignaría un valor uniforme de Acos(0°) + \(jA\)sin(0°). asignado Acos(ϕ) + \(jA\)sin(ϕ), y cero (0) se asignaría en otro lugar. Aquí, A denota la amplitud del campo eléctrico deseada (> 0) y ϕ denota la diferencia de fase deseada en grados. Un valor positivo de ϕ indicaría el ROI de referencia que lidera al otro, y un ϕ negativo indicaría lo contrario, donde ϕ osciló entre -180° y 180°. En nuestro estudio, se asumió que la amplitud deseada (A) era 0,3. Por lo tanto, la distribución del campo eléctrico deseada f(A,ϕ) sobre múltiples ROI se calculó de la siguiente manera:

Tenga en cuenta que la propiedad del campo eléctrico deseada se expresa como representación fasor en todo el manuscrito para una comprensión más clara, es decir,

Los retrasos de fase elegidos y asignados a las ROI fueron arbitrarios. Además, consideramos que tanto la frecuencia objetivo (ω) como el tiempo desde el inicio de la estimulación (t) son deterministas, planteando la hipótesis de un sistema lineal; por lo tanto, podrían descuidarse en el proceso de ETI. Las ROI y sus respectivas propiedades de campo eléctrico deseadas para las dos primeras condiciones de ROI (LIP-FEF y LAC-RAC) se muestran en la Fig. 2.

Dos pares de regiones de interés (ROI) de prueba y sus respectivos valores de función objetivo. (a) Fase de estimulación óptima del área intraparietal lateral (LIP) que conduce el campo ocular frontal (FEF) en 120 °. (b) Fase de estimulación óptima de la corteza auditiva izquierda (LAC) que conduce la corteza auditiva derecha (RAC) en 90°.

Luego se determinaron las propiedades de la corriente de inyección resolviendo para x pulg.

donde A es una matriz compleja apilada por columnas en la que cada columna representa el campo eléctrico sobre el espacio discretizado de la corteza, x es un vector de corriente de inyección y b es un vector que representa la distribución de fase deseada (f(A,ϕ) sobre ROI y cero en otros lugares). Como se señaló anteriormente, la solución que minimiza el error al cuadrado entre el campo deseado y el campo sistemáticamente realizable, xls, se obtuvo utilizando una solución de mínimos cuadrados ampliamente utilizada, donde.

Después de obtener la solución CLS, que determina las propiedades de la corriente de inyección de los electrodos de retorno, la corriente de inyección del electrodo activo se calculó como la suma de las corrientes de inyección de los electrodos de retorno multiplicada por -1. La viabilidad de este cálculo que involucra la linealidad de los campos eléctricos está bien descrita en la literatura31. Finalmente, la amplitud de corriente máxima de un único electrodo de retorno y la amplitud del electrodo activo se limitaron a 2 mA y 4 mA, respectivamente, considerando consideraciones de seguridad.

Las simulaciones para la validación de los métodos propuestos se representan en las Figs. 3, 4, 5. La Figura 3 muestra las condiciones óptimas de la corriente de inyección y la distribución de propiedades del campo eléctrico cortical con la diferencia de fase de estimulación óptima del LIP que adelanta el FEF en 120°. La Figura 3a muestra las condiciones óptimas de corriente de inyección con propiedades de amplitud y fase ilustradas en las columnas izquierda y derecha. Asimismo, la figura 3b muestra las propiedades del campo eléctrico sobre la corteza con las distribuciones de amplitud y fase representadas por las columnas izquierda y derecha, respectivamente. La Figura 3c representa las condiciones de los electrodos con amplitudes de corriente de inyección superiores a 0,1 mA. De manera similar, en la figura 3d se muestran las propiedades del campo eléctrico de las regiones corticales con 0,05 V/m para una amplitud de campo eléctrico. Las columnas izquierda y derecha de la Fig. 3c, d, respectivamente, muestran las distribuciones de amplitud y fase en la corteza, respectivamente. Los límites para la amplitud de la corriente de inyección y la amplitud del campo eléctrico sobre la corteza (es decir, 0,1 mA y 0,05 V/m) se eligieron arbitrariamente sólo con fines de visualización. El campo eléctrico máximo inducido sobre el LIP y el FEF fue de 0,24 y 0,27 V/m, respectivamente.

Resultados de optimización del montaje de 61 canales cuando la región de interés (ROI) era el área intraparietal lateral (LIP) y el campo ocular frontal (FEF) con una fase de estimulación óptima del LIP que lideraba el FEF en 120°. ( a ) Distribuciones óptimas de amplitud (izquierda) y fase (derecha) de la corriente de inyección para los 61 canales. (b) Distribuciones de amplitud del campo eléctrico (izquierda) y fase (derecha) en las condiciones óptimas de corriente de inyección. (c) Condición óptima de amplitud de corriente de inyección (izquierda) y fase (derecha) de electrodos que exceden 0,1 mA en la amplitud de corriente de inyección. (d) Distribuciones de amplitud del campo eléctrico (izquierda) y fase (derecha) en la condición óptima del electrodo sobre regiones corticales donde la amplitud del campo eléctrico era superior a 0,05 V/m.

Resultados de optimización cuando la región de interés (ROI) era la corteza auditiva izquierda (LAC) y la corteza auditiva derecha (RAC) con una fase de estimulación óptima de la LAC liderando la RAC en 90°. ( a ) Distribuciones óptimas de amplitud (izquierda) y fase (derecha) de la corriente de inyección para los 61 canales. (b) Distribuciones de amplitud del campo eléctrico (izquierda) y fase (derecha) en las condiciones óptimas de corriente de inyección. (c) Condición óptima de amplitud de corriente de inyección (izquierda) y fase (derecha) de electrodos que exceden 0,1 mA en la amplitud de corriente de inyección. (d) Distribuciones de amplitud del campo eléctrico (izquierda) y fase (derecha) en la condición óptima del electrodo sobre regiones corticales donde la amplitud del campo eléctrico era superior a 0,05 V/m.

Resultados de optimización para la estimulación simultánea de las tres regiones corticales. (a) Región de interés (ROI) y sus respectivos valores que representan la propiedad del campo eléctrico deseado (b) Montaje de amplitud de electrodo óptimo para los 61 canales (izquierda) con un corte de 0,1 mA (derecha). (c) Montaje de fase de electrodo óptimo para los 61 canales (izquierda) con un corte de 0,1 mA (derecha). (d) Distribución de amplitud del campo eléctrico en la condición óptima del electrodo (izquierda) y distribución del campo eléctrico por encima de 0,05 V/m (derecha). (e) Distribución de fases del campo eléctrico en las condiciones óptimas del electrodo (izquierda) y distribución del campo eléctrico por encima de 0,05 V/m (derecha).

Además, para analizar la fase de estimulación, calculamos la fase de estimulación, que se definió como la fase mediana sobre la mitad del área máxima de las ROI. La fase mediana sobre el área media máxima fue de 2,92° en el LIP y de 117,20° en el FEF, lo que puede interpretarse en el sentido de que la fase de estimulación del LIP superó al FEF en 114,28°. La diferencia entre el retraso de fase deseado (120°) y el retraso de fase de estimulación (114,28°) fue de solo 5,72°.

La condición óptima del electrodo y las propiedades del campo eléctrico sobre la corteza con la diferencia de fase de estimulación óptima del LAC liderando al RAC en 90° se muestran en la Fig. 4. El campo eléctrico máximo sobre el LAC y el RAC fue de 0,41 y 0,21 V/m. respectivamente. Finalmente, las fases medianas sobre el área media máxima en cada ROI fueron 0,03 ° en LAC y 90,21 ° en RAC, lo que arrojó una diferencia de 90,18 °, como se ilustra en la Fig. 4d. Hubo solo un retraso de 0,18° con respecto a la diferencia de fase de estimulación óptima de 90°.

Finalmente, probamos más a fondo la viabilidad de nuestro método asumiendo tres ROI: LIP (0°), FEF (-60°) y DLPFC (135°). Los ángulos entre paréntesis indican las fases de estimulación óptimas para cada región, como se describe en la Fig. 5. Utilizando el montaje de electrodos óptimo, las tres regiones se estimularon con éxito simultáneamente (Fig. 5d, e), con campos eléctricos máximos de 0,24 V/m. (LIP), 0,22 V/m (FEF) y 0,37 V/m (DLPFC) sobre cada una de las ROI. Además, las fases medianas sobre el área media máxima de cada ROI fueron -3,11°, -57,34° y 135,00° sobre LIP, FEF y DLPFC, respectivamente. En consecuencia, las diferencias de fase medianas con referencia al LIP fueron -54,23° para el FEF y 138,11° para el DLPFC, con un retraso de 5,77° y 3,11° con respecto a las fases de estimulación óptimas de FEF y DLPFC, respectivamente.

Dieciocho voluntarios sanos con hemicampo visual derecho dominante (7 hombres y 11 mujeres, edad: 23,41 ± 2,90) participaron en los experimentos msmp-tACS. Si bien no hay evidencia de que la dominancia ocular afecte la capacidad VWM de los hemicampos visuales, seleccionamos participantes que tenían una dominancia ocular correcta para lograr homogeneidad. Se excluyeron las personas con cualquier trastorno neurológico identificable, lesión en la cabeza o cualquier historial personal o familiar de enfermedad psiquiátrica. El protocolo del estudio fue aprobado por la Junta de Revisión Institucional de la Universidad de Hanyang, Corea del Sur (IRB No. HYU-2020–010). Todos los métodos se realizaron de acuerdo con la Declaración de Helsinki. Dos participantes fueron excluidos de los análisis porque no pudieron completar el protocolo.

Se empleó una tarea visual retardada de coincidencia con la muestra32, en la que cada prueba consistía en un período de fijación (2000-3000 ms), una flecha de indicación (200 ms), un estímulo de muestra (100 ms), un período de retención (900 ms) y estímulo de respuesta (2000 ms); la duración de cada etapa se muestra entre paréntesis (ver Fig. 6). A lo largo de la tarea, se mostró una cruz de fijación en el centro de la pantalla. Después de la fijación inicial, apareció una flecha que apuntaba hacia la izquierda o hacia la derecha durante 200 ms por encima de la cruz de fijación. Una vez que desapareció la flecha de indicación, se mostraron dos conjuntos de matrices cuadradas en los lados izquierdo y derecho de la cruz de fijación durante 100 ms. Todos los cuadrados de cada conjunto tenían colores diferentes y el número de cuadrados en los dos conjuntos mostrados a ambos lados de la cruz de fijación era el mismo (4, 5 o 6). Los cuadrados tenían un tamaño de 0,65° × 0,65° y la distancia mínima desde el centro de un cuadrado a otro era de 2°. Cada conjunto de cuadrados se presentó dentro de una región de 9,8° × 7,3° y no se superpuso con la cruz de fijación. Para lograrlo, se pidió a los participantes que fijaran su cabeza en una mentonera ubicada a 60 cm de la pantalla. Además, durante este período, se pidió a los participantes que memorizaran los colores del conjunto cuadrado en el lado indicado por la flecha. Después de la compensación de la presentación del estímulo de muestra, siguió un breve período de retención (900 ms). Posteriormente se mostró otra matriz cuadrada, el estímulo de respuesta, a ambos lados de la cruz de fijación durante 2000 ms. Durante este período, se pidió a los participantes que identificaran si los colores en la serie de cuadrados ubicados en el lado indicado por la flecha eran los mismos que los presentados durante el período de estímulo de muestra presionando un botón en el panel de respuesta.

Haga coincidir la tarea de muestra retrasada para la memoria de trabajo visoespacial. Un período de fijación de 2000 a 3000 ms es seguido brevemente por la flecha de indicación (200 ms), que informa a los participantes sobre el hemicampo que deben memorizar. Después de que desaparece la flecha de indicación, se presenta un estímulo de muestra, que es una serie de cuadrados, durante 100 ms en ambos hemicampos, que están separados por una cruz de fijación. Sigue un período de retención que dura 900 ms y posteriormente se presenta un estímulo de coincidencia durante 2000 ms. Durante la presentación del estímulo de coincidencia, se pide a los participantes que indiquen si los colores de los cuadrados en el hemicampo indicado por la flecha indicadora coinciden con los colores del estímulo de muestra.

El número total de ensayos en una sesión experimental fue 120, y se dividieron en seis bloques de 20 ensayos. Los seis bloques se clasificaron en tres conjuntos de dos bloques, y cada conjunto contenía cuatro, cinco o seis cuadrados en una matriz cuadrada. El número de cuadrados en una matriz correspondía a la carga de la tarea. Para minimizar un posible efecto de aprendizaje, los seis bloques se seleccionaron aleatoriamente de 18 bloques diferentes (seis bloques para cada carga de tarea) utilizando e-Prime 3.0 (E-Prime Psychology Software Tools Inc., Pittsburgh, EE. UU.). De las 20 pruebas en cada bloque, diez pruebas fueron pruebas de hemicampo izquierdo (indicadas por la flecha que apunta hacia la izquierda), mientras que las otras diez pruebas fueron pruebas de hemicampo derecho (indicadas por la flecha que apunta hacia la derecha); Diez pruebas para cada hemicampo visual consistieron en cinco pruebas de coincidencia y cinco pruebas de no coincidencia.

Para cuantificar la capacidad del VWM, se calculó el valor K, definido como 'carga × (precisión - tasa de fallos)'. El valor K considera la carga de tareas y representa mejor la capacidad de WM que la precisión32. Además, se calcularon los valores promedio ponderados de d'. El valor d' se define como 'Zhit – ZFA', donde FA indica la tasa de falsas alarmas5,33. Los valores d' se calcularon para cada carga, se multiplicaron por la carga correspondiente y luego se promediaron.

Además, se calculó el índice de lateralización (LI) para analizar la lateralidad del desempeño de la MT de los hemicampos visuales utilizando la siguiente ecuación:

donde MR y ML denotan las mediciones (valores K o promedio ponderado por carga de los valores d') calculadas a partir de las pruebas del hemicampo derecho e izquierdo, respectivamente.

Finalmente, para analizar cómo respondieron a la estimulación los participantes con diferentes rendimientos iniciales, se realizaron los análisis antes mencionados para los valores K, d' ponderados e LI calculados utilizando los valores K y el d' ponderado para dos grupos separados según la línea base. rendimiento: un grupo de LI bajo y un grupo de LI alto bajo estimulación L0R0, que fue la condición inicial en nuestro estudio. El umbral para determinar los grupos de LI bajo y alto fue la mediana de LI en la condición L0R0, y los participantes que se desempeñaron exactamente con la mediana de LI se clasificaron en el grupo de LI alto.

Los participantes se sometieron a tres sesiones de estimulación, en las que los retrasos de fase deseados inducidos por msmp-tACS sobre el IPS bilateral estaban en fase (indicado por la condición "sincronizada"), el IPS derecho estaba retrasado 90° con respecto al IPS izquierdo (indicado por la condición "LR" ), y viceversa (indicado por la condición 'RL'). Un retardo de 90° de 80 Hz equivale a 3,125 ms. La estimulación actual fue administrada por Starstim 8 (Neuroelectrics Inc., Barcelona, ​​España). Cada sesión de estimulación estuvo separada por al menos 72 h. Antes de participar en la primera de las tres sesiones de estimulación, los participantes realizaron una prueba de agujero en la tarjeta34 a una distancia de 60 cm (equivalente a la distancia al monitor que muestra las tareas conductuales) para determinar su ojo dominante. La estimulación actual se administró a través de ocho electrodos colocados sobre las áreas parietales y occipitales de acuerdo con el sistema internacional 10-10 EEG (P3, Pz, P4, PO3, PO4, PO7, Oz y PO8). Las condiciones de corriente de inyección para cada condición de estimulación se determinaron mediante simulación de campo basada en FEM y el algoritmo CLS, como se describió anteriormente. Los períodos de subida y bajada fueron de 30 s, y la estimulación se canceló 1 minuto (incluido el período de bajada) después de completar la tarea. Además, en el protocolo se aplicó el sistema de seguridad Starstim-8, que aborta la estimulación si se alcanza una impedancia de 20 kOhm en cualquier electrodo; sin embargo, no hubo aborto debido al protocolo de seguridad. La tarea conductual se realizó mientras se administraba la estimulación, comenzando 5 minutos después del inicio de la estimulación. Se completó una sesión de la tarea conductual (seis bloques) para cada condición de estimulación. El orden de las estimulaciones fue aleatorio y doble ciego. De los 16 participantes que completaron las tres sesiones de estimulación, ninguno informó efectos adversos, como sensación de ardor, picazón y dolor o fosfenos visuales.

Para evaluar el efecto de la estimulación en los valores K y d' de las pruebas del hemicampo visual izquierdo y derecho, se realizó un ANOVA de dos vías y medidas repetidas (rmANOVA) para los factores internos 'hemicampo' y 'condición de estimulación'. . También se realizaron en orden, si era necesario, rmANOVA unidireccional y análisis post-hoc de una prueba t de muestras pareadas. Además, los valores K y d' para cada hemicampo visual se evaluaron por separado utilizando un rmANOVA unidireccional. Finalmente, si se realizó un análisis post hoc, los valores de p finales se corrigieron utilizando el método de tasa de detección falsa (FDR). Para el LI, se realizó un rmANOVA unidireccional para la "condición de estimulación" del factor interno. De ser necesario, se realizó un análisis post hoc con una prueba t para muestras pareadas en orden. Finalmente, para probar la diferencia en el rendimiento entre los grupos de LI alto y LI bajo, se realizaron la prueba de Friedman, la suma de rangos de Wilcoxon y la prueba de rangos con signo, si fuera necesario, para los valores K y los valores d' ponderados de diferentes hemicampos bajo cada condición de estimulación. ya que el tamaño del grupo era pequeño (n = 8). Todos los valores p finales informados se corrigieron utilizando FDR. Se utilizó SPSS 22 para todos los análisis estadísticos excepto para la corrección FDR, que se realizó con MATLAB 2019b.

Todos los participantes recibieron una explicación detallada de los protocolos experimentales y firmaron un formulario de consentimiento informado por escrito. El protocolo del estudio fue aprobado por la Junta de Revisión Institucional de la Universidad de Hanyang, Corea del Sur (IRB No. HYU-2020–010).

Las propiedades óptimas de la corriente de inyección y el campo eléctrico inducido sobre la corteza en las condiciones óptimas se calcularon utilizando FEM y CLS. La Figura 7 ilustra las propiedades óptimas de la corriente de inyección para las tres condiciones de estimulación (sincronizada, LR y RL) y las distribuciones del campo eléctrico en la corteza en las condiciones óptimas. Para los montajes óptimos de LR y RL, las amplitudes de las corrientes de inyección fueron idénticas (Fig. 7b), mientras que las fases de las corrientes de inyección fueron diferentes (Fig. 7c). Esto condujo a la misma distribución de amplitud del campo eléctrico sobre la corteza (Fig. 7d), aunque con diferentes distribuciones de fase (Fig. 7e). En contraste, para el montaje óptimo de la condición sincronizada, las corrientes de inyección óptimas fueron diferentes de los otros dos casos (LR y RL). Como se muestra en la Tabla 1, la amplitud máxima del campo eléctrico fue de 0,35 V/m en la condición sincronizada, mientras que fue de 0,31 V/m en las otras condiciones. Para las distribuciones de fase, la diferencia entre la fase mediana en las áreas semimáximas (áreas con amplitudes de campo eléctrico superiores a la mitad de la amplitud máxima del campo eléctrico en cada ROI) del IPS izquierdo y derecho fue 0°, -90,97, y 87,55° para los montajes sincronizado, LR y RL, respectivamente. El error entre las diferencias de fase medianas y los retrasos de fase deseados fue inferior al 2,7%, como se muestra en la Tabla 1.

Región de interés (ROI) y propiedades óptimas de la corriente de inyección para cada condición de estimulación. (a) ROI segmentada (surco intraparietal bilateral) y condición de estimulación deseada, (b) amplitudes óptimas de la corriente de inyección para cada condición de estimulación, (c) propiedades óptimas de la fase de la corriente de inyección para cada condición de estimulación, (d) distribución de amplitud del campo eléctrico sobre la corteza bajo la condición óptima, (e) distribución de fase del campo eléctrico sobre la corteza en la condición óptima.

Los principales índices utilizados para el análisis fueron el valor K, el promedio ponderado de los valores d-primos (d') y el LI. El valor K es un índice que representa tanto la carga como la precisión de una tarea de WM y representa la sensibilidad, mientras que el valor d' representa la sensibilidad y el rendimiento general normalizado de la tarea. Ambos valores se calcularon para cada hemicampo visual. El LI es una diferencia normalizada entre un índice (ya sea el valor K o d') de los hemicampos visuales, que indica hasta qué punto el rendimiento de la WM del hemicampo derecho es más dominante que el del hemicampo izquierdo (es decir, los valores positivos implican mejores resultados). rendimiento para el hemicampo derecho).

El predominio de la capacidad VWM se desplazó hacia el hemicampo visual derecho, como lo demuestra el rmANOVA unidireccional y una prueba t posterior de muestras pareadas; Se encontró un efecto significativo de un retraso de fase distinto de cero en el LI (F2, 13 = 9,86; p <0,01, Fig. 8a). Específicamente, una prueba t post-hoc para muestras pareadas reveló además que el efecto fue significativo solo bajo la condición RL (t15 = 3.95, p = 0.004) pero no bajo la condición LR (t15 = 1.09, p = 0.29) en comparación con la condición sincronizada. Considerando las dos estimulaciones con retardo de fase distinta de cero, la condición RL mostró un efecto mayor que la condición LR (t15 = 3,07, p = 0,012). Todos los valores de p se corrigen utilizando el FDR. Estos resultados sugieren un cambio en el rendimiento del VWM hacia el hemicampo visual derecho en la condición RL. En particular, una lateralización dominante del hemicampo izquierdo estadísticamente significativa de la capacidad de VWM estuvo presente bajo la condición de estimulación sincronizada, como lo demuestran las pruebas t de una muestra del LI contra cero (t15 = -3,08, p < 0,01, media ± error estándar: -0,122 ± 0,04). Sin embargo, el efecto de estimulación en el LI fue sólo marginal en condiciones de fase modulada (LR: t15 = -1,87, p = 0,08, -0,084 ± 0,04; RL: t15 = 1,84, p = 0,08, 0,054 ± 0,03).

Desempeño conductual bajo cada condición de estimulación. (a) índice de lateralización (LI) calculado utilizando valores K, (b) valores K específicos del hemicampo visual bajo cada condición de estimulación, (c) índice de lateralización (LI) calculado utilizando el promedio ponderado de valores d', (d) índice visual El hemicampo específico es el promedio ponderado de los valores d' bajo cada condición de estimulación (* p < 0,05; ** p < 0,01).

Además, un rmANOVA de dos vías realizado para los valores K con los factores internos 'hemicampo' y 'condición de estimulación' mostró un efecto significativo de la condición de estimulación × interacción hemicampo (F2, 10 = 7,3, p = 0,02), pero no para el factor interno 'condición de estimulación' (F2, 10 = 2,36; p = 0,15) y el 'hemicampo' (F2, 10 = 2,53; p = 0,13). El rmANOVA unidireccional posterior realizado para los valores K específicos del hemicampo visual con el factor interno 'condición de estimulación' mostró un efecto significativo solo en las pruebas del hemicampo derecho (valor K del hemicampo izquierdo: F2, 13 = 1,3, p = 0,27; Valor K del hemicampo derecho: F2, 13 = 5,66, p = 0,03). El análisis post hoc indicó un aumento significativo en el valor K del hemicampo derecho en la condición RL solo en comparación con la condición LR (t15 = -3,22, p <0,01). Esto implica que el aumento en el LI bajo la condición RL se debió más probablemente a un aumento en la capacidad de WM del hemicampo derecho que a una disminución en la capacidad de WM del hemicampo izquierdo, aunque se produjo un efecto diferencial de la lateralización entre los participantes. Los valores de K de los hemicampos visuales izquierdo y derecho bajo cada condición de estimulación se representan en la Fig. 8b.

Además de los valores K, calculamos el promedio ponderado de los valores d' para cada condición de estimulación para evaluar la confiabilidad del desempeño de la tarea. Los valores d' se calculan restando las puntuaciones Z de la tasa de falsas alarmas de las puntuaciones Z de la tasa de aciertos. Los valores d' calculados se ponderaron según la carga de cada prueba y luego se promediaron. El LI también se calculó utilizando el promedio ponderado de los valores d'.

Los resultados que utilizaron valores de LI calculados utilizando d' ponderado mostraron la misma tendencia que los valores de LI calculados utilizando valores K (Fig. 8c, d). El rmANOVA unidireccional indicó un efecto significativo del factor interno 'condición de estimulación' (F2, 13 = 7,18, p = 0,02). Una prueba t de muestras pareadas consiguiente también mostró las mismas tendencias con el LI calculado utilizando los valores K (RL-sincronizado: t15 = -3,28, p = 0,02; LR-RL: t15 = -3,05, p = 0,03; sincronizado -LR: t15 = 0,71, p = 0,28). Además, las pruebas t de una muestra frente a cero indicaron que el rendimiento del VWM normalizado estaba significativamente lateralizado hacia la izquierda y hacia la derecha en condiciones sincronizadas y RL, respectivamente; sin embargo, no se encontró significación bajo la condición LR (sincronizado: t15 = -2,9, p = 0,01; LR: t15 = -1,78, p = 0,1; RL: t15 = 2,23, p = 0,04). La media y el SE del LI utilizando el promedio ponderado de d' fueron -0,19 ± 0,07, -0,11 ± 0,06 y 0,11 ± 0,05 para las condiciones sincronizadas, LR y RL, respectivamente.

Para analizar más a fondo la d' ponderada, se realizó un rmANOVA de dos vías con los factores internos 'condición de estimulación' y 'hemicampo' para la medida d' ponderada. La prueba reveló la misma tendencia con los análisis de los valores K, mostrando significancia para la interacción hemicampo x condición de estimulación, y dentro del factor 'condición de estimulación' (F2, 10 = 5,07, p = 0,04 para la interacción hemicampo x condición de estimulación; F2, 10 = 5,68, p = 0,03 para el factor interno 'condición de estimulación'; y F2, 10 = 0,98, p = 0,34 para el factor interno 'hemicampo'). El rmANOVA unidireccional de medidas repetidas posteriores y la prueba t pareada confirmaron que el promedio ponderado de d' aumentó significativamente para las pruebas del hemicampo visual derecho durante la condición de estimulación RL en comparación con las otras dos condiciones de estimulación (rmANOVA: F2, 13 = 7,42, p = 0,02; prueba t: t15 > 3,05, p < 0,05). Sin embargo, no se encontró ningún efecto significativo del factor interno "condición de estimulación" para las pruebas del hemicampo visual izquierdo (F2, 13 = 2,9, p = 0,11).

Además, se analizaron la precisión general, el tiempo de reacción general (RT), la precisión específica de la carga y la tasa de rechazo correcto (CRR) con respecto a los hemicampos visuales. Se realizó rmANOVA bidireccional de medidas repetidas para RT, precisión específica de carga y CRR con los factores internos 'hemicampo' y 'condición de estimulación', mientras que se realizó rmANOVA unidireccional de medidas repetidas para la precisión general. Para RT, se utiliza una transformación lineal simple para normalizar los datos, restando el mínimo y dividiendo por el rango de cada conjunto de datos RT. Para cada medida, no se observó interacción significativa entre el factor "condición de estimulación" y "hemicampo" (RT: F2, 10 = 0,34; p = 0,72; CRR: F2, 10 = 2,01, p = 0,15). Además, no se observó significancia para la precisión general (F2, 13 = 2,38, p = 0,11). Asimismo, un análisis realizado sobre la precisión de cada carga no mostró ninguna interacción significativa de la condición de estimulación × hemicampo (carga 4: F2, 10 = 2,87; p = 0,08; carga 5: F2, 10 = 3,87; p = 0,06; carga 6 : F2, 10 = 1,5; p = 0,24).

Además, la prueba de Friedman mostró una diferencia significativa sólo para el desempeño conductual de los grupos de bajo LI. Específicamente, se observó una diferencia significativa para LI calculado utilizando el valor K (χ2 = 9,75, p < 0,01), valores K de la prueba del hemicampo visual derecho (χ2 = 6,25, p = 0,044), LI calculado utilizando d' ponderado (χ2 = 13, p < 0,01), y valores d' ponderados de las pruebas del hemicampo visual derecho (χ2 = 7,75, p = 0,02) para el grupo de LI bajo. La prueba de rangos con signos de Wilcoxon posterior mostró resultados similares a los del grupo total de participantes, ya que el LI calculado utilizando el valor K fue significativamente mayor bajo estimulación RL en comparación con la estimulación sincronizada (p = 0,02) y la estimulación LR (p = 0,035), pero no hubo diferencias significativas. se observó para los valores K de las pruebas del hemicampo visual derecho. Además, el LI calculado utilizando el valor K fue significativamente menor que cero sólo bajo estimulación sincronizada (p <0,01). Finalmente, ambos LI calculados utilizando el valor d' ponderado y el valor d' ponderado en sí fueron significativamente mayores bajo estimulación RL en comparación con la estimulación sincronizada (LI: p = 0,01, d' ponderada: p = 0,035) y estimulación LR (LI: p = 0,01, ponderado d': p = 0,035). Curiosamente, el LI calculado usando d' ponderado fue significativamente menor que cero bajo estimulación sincronizada (p < 0,01) y LR (p = 0,02), y significativamente mayor que cero bajo estimulación RL (p = 0,04). El desempeño conductual del grupo de LI bajo se muestra en la Fig. 9.

Desempeño conductual del grupo de LI bajo bajo cada condición de estimulación. (A) índice de lateralización (LI) calculado utilizando valores K, B) valores K específicos del hemicampo visual bajo cada condición de estimulación, (C) índice de lateralización (LI) calculado utilizando el promedio ponderado de los valores d', (D) hemicampo visual Específicamente el promedio ponderado de los valores d' bajo cada condición de estimulación (*p < 0,05).

Mientras tanto, el grupo de LI alto no mostró ninguna significación estadística ni entre las condiciones de estimulación (LI: χ2 = 1,75, p = 0,42; d' ponderado: χ2 = 0,75, p = 0,68), ni frente a cero (valor de p más bajo: 0,15, entre 0 y LI en condiciones RL; prueba t de una muestra) en cualquier condición de estimulación. El desempeño conductual del grupo de LI alto se ilustra en la Fig. 10.

Desempeño conductual del grupo de LI alto bajo cada condición de estimulación. (A) índice de lateralización (LI) calculado utilizando valores K, (B) valores K específicos del hemicampo visual bajo cada condición de estimulación, (C) índice de lateralización (LI) calculado utilizando el promedio ponderado de valores d', (D) visual El hemicampo especifica el promedio ponderado de los valores d' bajo cada condición de estimulación.

La principal diferencia entre los grupos de LI alto y de LI bajo fue el desempeño de las pruebas del hemicampo visual derecho en condiciones sincronizadas, ya que la prueba de suma de rangos reveló que el grupo de LI bajo exhibió valores K y valores de d' ponderados significativamente más bajos (LI: p = 0,02, d ponderado ': p = 0,01) bajo condición sincronizada, que es el rendimiento de referencia, como se muestra en la Fig. 11. Ningún otro rendimiento fue significativamente diferente entre los dos subgrupos (valor de p más bajo: 0,13, entre los valores K de las pruebas del hemicampo derecho bajo LR condición). Todos los valores de p informados se corrigen con FDR si es necesario.

El rendimiento inicial de los grupos de LI bajo y alto. (*p<0,05).

En este estudio, intentamos inducir un retraso de fase sistemático de la banda gamma (80 Hz) en las áreas parietales bilaterales y explorar cómo dicho retraso de fase modula el rendimiento de VWM. La frecuencia de estimulación (80 Hz) se seleccionó sobre 40 Hz, una frecuencia gamma tACS convencional, porque 80 Hz afectó significativamente la capacidad de VWM mientras que 40 Hz no35. Para ofrecer msmp-tACS focal, introdujimos un nuevo método para simular y optimizar protocolos tACS utilizando valores complejos. Esto permitió la representación simultánea de la fase y la amplitud de los campos eléctricos emitidos. Si bien la “onda viajera tACS”36 se ha desarrollado y validado para permitir tACS con retraso de fase, apuntar a áreas corticales específicas con retrasos de fase deseados requiere experimentos adicionales que no se informaron en el estudio (es decir, no se puede determinar la ubicación de los electrodos de retorno o las fases de estimulación óptimas). . Es importante destacar que la onda viajera tACS informa campos eléctricos distribuidos con gradiente de fase espacial donde los electrodos de estimulación no están conectados, y las intensidades de dichas regiones corticales a lo largo del camino del campo E no son objetivos habituales para NIBS en experimentos con humanos. No obstante, la tACS de ondas viajeras es prometedora y está más probada, y en nuestro estudio no están presentes validaciones exhaustivas realizadas a través del estudio tACS de ondas viajeras. Sin embargo, el hecho de que nuestro método fuera una versión ampliada de la literatura anterior y las validaciones de tACS multifase realizadas en el estudio tACS de ondas viajeras proporcionan al menos evidencia indirecta de la viabilidad de nuestro método. Para abordar la deficiencia, realizamos un estudio de caso implementando el método propuesto en participantes sanos.

Como resultado del estudio de caso, indujimos con éxito los retrasos de fase deseados en las regiones corticales objetivo. A través de msmp-tACS de 80 Hz, encontramos que la lateralización del rendimiento de VWM se desplazó hacia el hemicampo visual derecho cuando la fase de estimulación del IPS derecho (rIPS) adelantó a la del IPS izquierdo (lIPS) en 90° (condición RL) en comparación con las condiciones de estimulación sincronizada o LIPS-leading-rIPS (LR). Además, al analizar el desempeño conductual de subgrupos de participantes en función de su desempeño inicial, encontramos que los cambios de comportamiento para diferentes condiciones de estimulación se debieron principalmente a un desempeño relativamente pobre en las pruebas del hemicampo visual derecho en condiciones sincronizadas. De hecho, las estimulaciones afectaron principalmente al grupo de LI bajo, lo que sugiere posibles "efectos techo". Sin embargo, es necesario investigar más a fondo si el LI observado es un verdadero "techo", ya que las diferencias de fase distintas de 90 ° podrían aumentar o disminuir el LI de manera efectiva.

La literatura anterior ha enfatizado la sincronización (condición en fase) o la desincronización (condición antifase) de regiones corticales, afirmando que la sincronización en fase inducida por tACS fortalece el arrastre de la red37. Sin embargo, un retraso de fase cero entre regiones corticales no necesariamente conduce a un estado óptimo de la red o a una sincronía funcional mejorada debido a retrasos de fase y retrasos en la transmisión neuronal38,39. Del mismo modo, un retraso de fase de 180° entre regiones corticales puede no connotar que la red cortical involucrada esté inactiva o alterada. Por lo tanto, es esencial explorar los cambios en las funciones cognitivas bajo tales retrasos de fase entre regiones corticales funcionalmente relacionadas.

Al aplicar msmp-tACS, la condición RL aumentó el LI de la capacidad VWM en comparación con las otras condiciones de estimulación. Sin embargo, el LI no difirió entre el LR y las condiciones sincronizadas. Una posible explicación podría ser que en el estado "natural", o en un estado en el que no se aplica estimulación, el retraso de fase entre el IPS bilateral estaría entre cero y el IPS izquierdo adelantaría al IPS derecho 90°. Esta especulación está de acuerdo con los hallazgos de un estudio tACS de sitio dual40 anterior, que sugirió que podría haber un retraso de fase óptimo entre 0° y 180° de la banda gamma en las cortezas parietales bilaterales como una característica que ocurre naturalmente durante la tarea de WM. actuación. Sin embargo, es necesario un grupo simulado para observar el estado "natural", por lo que inscribimos a 18 nuevos participantes para realizar la misma tarea sin estimulación. El grupo simulado no mostró el valor LI medio esperado entre la condición sincronizada y LR (Figura S1, en Material complementario). No obstante, los resultados de la prueba t de muestras independientes mostraron resultados interesantes ya que los valores K de las pruebas del hemicampo derecho fueron significativamente más altos en comparación con el grupo simulado solo bajo la condición de estimulación RL, mientras que se observó una tendencia de un valor K más alto del hemicampo izquierdo bajo la condición sincronizada. en comparación con el grupo simulado (Figura S2).

Nuestros resultados indican que el retraso de fase inducido sobre el IPS bilateral provocó un cambio en la lateralización del rendimiento del VWM hacia el hemicampo visual derecho. Aunque existe un sesgo contralateral de los sitios parietales cuando se realizan tareas de VWM, ambas áreas parietales bilaterales se consideran responsables de la unión de VWM41,42,43. Especialmente, se informa que las áreas parietales bilaterales se activan cuando se realizan tareas de MT con cargas cognitivas más altas44. En general, se cree que se observa activación del surco parietal ipsilateral cuando se requieren recursos adicionales44, lo que hace que la comunicación entre las áreas parietales bilaterales sea más vital cuando se realizan tareas de MT con altas cargas cognitivas. Como se mencionó anteriormente, dicha comunicación se produce en forma de ondas gamma sincronizadas; Dado que los retrasos sistemáticos en la banda gamma implican la dirección de la comunicación entre las regiones corticales21,22,23, sugerimos cautelosamente que tal cambio en el LI es una observación conductual del cambio en la direccionalidad de la comunicación entre las áreas parietales bilaterales.

Seleccionamos 80 Hz, una frecuencia dentro del rango gamma alto, como frecuencia de estimulación para el experimento msmp-tACS según estudios previos5,45,46. Se podría argumentar que una diferencia de fase de 90° a 80 Hz (aproximadamente 3 ms) es un retraso de tiempo demasiado corto para afirmar alguna importancia del retraso de fase intercortical en el rendimiento del VWM. Sin embargo, se ha observado una sincronización espuria dentro de conjuntos de neuronas con un retraso tan pequeño como 2 ms durante el período de retención de la memoria visual47. El estudio informó que, como las características visuales están codificadas en un conjunto específico de neuronas, se observaron sincronizaciones espurias con retrasos de fase de ± 2 ms en conjuntos concurrentes. Además, Besserve et al.48 informaron retrasos de fase modulados por estímulos de la banda gamma alta en la corteza visual de primates durante la realización de tareas visuales49. Sin embargo, el papel de esta sincronización espuria y retardada de las neuronas en la función cognitiva no está claro en el mejor de los casos. El motivo de tal controversia es que resulta difícil observar un retraso de fase designado durante la cognición debido a la variabilidad individual y la naturaleza del EEG. De hecho, si bien nuestra condición de estimulación presumiblemente indujo un retraso de fase de 90°, es posible que exista un retraso de fase "óptimo" distinto de 90° entre áreas parietales bilaterales durante la ejecución de VWM. Por lo tanto, para desarrollar y probar un método para explorar el retraso de fase distinto de 0° y 180°, solo era factible apuntar al retraso de fase que no estaba sesgado hacia el retraso de fase de 0° y 180°, que era 90°.

Además, dado el breve retraso de 3 ms entre las regiones corticales, es poco probable que los resultados de comportamiento mostrados por msmp-tACS sean el resultado de que msmp-tACS module una transmisión directa de señales durante la tarea de memoria de trabajo. Mientras que la literatura anterior, la onda viajera tACS, tiene como objetivo apuntar a toda la vía cortical entre múltiples regiones corticales consideradas como emisoras y receptoras, el msmp-tACS propuesto se dirige a regiones más específicas. Aunque es posible abordar toda la vía utilizando msmp-tACS, nuestro montaje y diseño del estudio de caso induce exclusivamente el retraso de fase deseado sobre el IPS bilateral, pero no la vía que conecta las dos regiones. Por lo tanto, el supuesto mecanismo subyacente es más probable la conectividad funcional alterada entre el IPS bilateral debido a la intervención de msmp-tACS. De hecho, se informó que un retraso tan corto estaba relacionado con la lateralización de la función auditiva durante la tarea de escucha dicótica14. En el futuro, msmp-tACS podría combinarse con métodos de imágenes para investigar si los retrasos sistemáticos de la oscilación gamma realmente implican una dirección de comunicación entre regiones corticales.

En general, un promedio ponderado de los valores d' no es una medida común utilizada para analizar el desempeño del VWM. No obstante, calculamos este índice porque queríamos analizar el desempeño normalizado de la tarea de acuerdo con la dificultad de la tarea. Una interpretación cuidadosa de los resultados indica que el LI de los promedios ponderados de los valores d' y K se vio afectado por las diferentes condiciones de estimulación; sin embargo, la falta de significancia de la condición de interacción × hemicampo en los valores K implica que pd-tACS alteró el dominio del hemicampo visual en VWM sin afectar significativamente la capacidad general de VWM. Esto se ve reiterado por la falta de significancia estadística que involucra la precisión de cada carga. De hecho, se encontró significación estadística tanto para los valores K como para el promedio ponderado de los valores d' entre las pruebas del hemicampo visual derecho, pero no entre las pruebas del hemicampo visual izquierdo, pero la significación no fue consistente para el valor K. El promedio ponderado de los valores d' enfatiza más la precisión que los valores K; por lo tanto, los resultados respaldan nuevamente la idea de que los retrasos de fase en las áreas parietales pueden no reflejar cargas cognitivas más altas. Sin embargo, son fundamentales para procesar y almacenar información visuoespacial y posiblemente priorizar esta información para su procesamiento.

La tendencia de que las pruebas del hemicampo visual derecho se vean afectadas es factible considerando el modelo de recursos flexible. En el modelo, el sesgo contralateral de las áreas parietales bilaterales ha demostrado ser mayor en la representación de ítems en el hemicampo visual izquierdo50,51. Es decir, dado que la estimulación fue bilateral, el rendimiento de VWM del hemicampo visual derecho podría verse afectado de manera más prominente por nuestras condiciones de estimulación. De hecho, otros resultados sobre el promedio ponderado de los valores d' específicos del hemicampo apoyan esta idea: el promedio ponderado de los valores d' sólo del hemicampo visual derecho aumentó significativamente bajo la condición de estimulación RL en comparación con las otras dos condiciones, mientras que no hubo diferencias significativas. Se observó un cambio en las pruebas del hemicampo visual izquierdo.

Dados los informes que afirman que las asimetrías en los niveles de activación y la sincronización en la red frontoparietal son vitales para el rendimiento del VWM52,53, se podría argumentar que nuestros resultados se derivan de la asimetría de la amplitud del campo eléctrico entregado al IPS bilateral. No obstante, la amplitud máxima del campo eléctrico fue mayor en el IPS derecho que en el IPS izquierdo en las tres condiciones de estimulación. Sin embargo, si los resultados se debieran a la asimetría de amplitud, el LI se habría visto alterado sólo por la condición sincronizada en la que la asimetría de amplitud era mayor. Por lo tanto, creemos que el cambio en el LI no está relacionado con la amplitud del campo eléctrico asimétrico entregado sobre el IPS bilateral. Además, el efecto de la condición RL puede originarse a partir de la diferencia en las distribuciones de la amplitud del campo eléctrico sobre la corteza en las condiciones RL y sincronizadas. Sin embargo, esto es menos probable debido a las siguientes razones: (1) los LI no fueron significativamente diferentes en las condiciones sincronizadas y LR, y (2) el LI fue mayor en la condición RL que en la condición LR que mostraba una tensión eléctrica idéntica. Distribución de amplitud de campo en la corteza. Además, las condiciones RL/LR generaron un campo eléctrico sobre la corteza que fue suficiente para modular la actividad oscilatoria54,55. Por lo tanto, es razonable concluir que el cambio en la lateralización de la capacidad del VWM fue producto del desfase entre los IPS bilaterales.

Teniendo en cuenta estos resultados, el retraso de fase interregional entre áreas corticales también podría desempeñar un papel importante en la lateralización de otros comportamientos, como la ventaja del oído derecho o la lateralidad. Por supuesto, msmp-tACS podría ser una herramienta útil para explorar la causalidad entre las asimetrías de fase de las regiones corticales y las lateralizaciones conductuales. Clínicamente, se sabe que la ventaja del oído derecho disminuye significativamente en pacientes con esquizofrenia con alucinaciones auditivo-verbales (AVH)56,57,58 debido a cambios en la banda gamma. Sin embargo, tanto el tACS gamma en fase como en antifase de las cortezas auditivas bilaterales no lograron modular la ventaja del oído derecho14; El uso de msmp-tACS en el rango gamma puede mejorar la ventaja del oído derecho, lo que a su vez puede ayudar potencialmente a aliviar los síntomas de AVH.

En el experimento de estimulación, la razón principal por la que no existía la condición simulada fue para eliminar el efecto de la frecuencia de estimulación al comparar la simulación con la estimulación. Es decir, incluso si los comportamientos hubieran sido diferentes en condiciones simuladas y otras condiciones de estimulación, la observación habría sido insuficiente para concluir que los cambios fueron estrictamente causados ​​por retrasos de fase inducidos por msmp-tACS. En lugar de una condición simulada, implementamos la condición de estimulación sincronizada, que actúa como un "estado de referencia" en lugar del estado predeterminado o de control que generalmente asume la condición simulada.

Una limitación de la investigación actual es que nuestros protocolos de estimulación se basaron en simulaciones por computadora; por lo tanto, podrían existir disparidades entre la fase de estimulación real y la fase calculada sobre el ROI con simulación. Para minimizar tales errores de simulación, se puede emplear MRI individual; sin embargo, los resultados aún podrían ser erróneos en comparación con el campo real inducido sobre la corteza. De hecho, utilizar un modelo representativo para el estudio de caso puede provocar efectos diferenciales de estimulación para cada participante. Sin embargo, la distribución de fase del campo E es mucho menos susceptible a la variabilidad individual en la anatomía en comparación con la amplitud del campo E entregado a través de la corteza. Por ejemplo, la amplitud del campo eléctrico aplicado sobre una región de interés se verá afectada por la distancia del electrodo a la corteza, la característica geométrica de la región de interés, el grosor del cráneo, etc. Sin embargo, la fase es mucho menos susceptible a estas características, ya que la amplitud de El campo E no se correlaciona necesariamente con los retrasos de fase inducidos. Es decir, si se observa una fase relativa de 0° y 90° entre los sitios A y B, el retraso de fase debe ser constante a menos que otra fuente de corriente interfiera, incluso si las amplitudes del campo E disminuyen en los sitios. Para abordar más a fondo este problema, realizamos un estudio de simulación adicional aplicando la condición de electrodo idéntica utilizada en nuestro estudio de caso a un modelo de cabeza de elementos finitos construido utilizando un modelo de cabeza MNI Colin (MNI; Montreal, Canadá). Los resultados mostraron que los retrasos de fase inducidos para las condiciones LR y RL fueron -97,82° y 86,91° (fase de rIPS restada de la fase de iPS), respectivamente, lo que indica que la condición del electrodo determinada mediante el uso de un modelo representativo era válida en otro modelo de cabeza. Además, la amplitud del campo E fue fuerte en rPIS y lIPS cuando se simuló en el modelo de cabeza de Colin (LR: 0,29 V/m para lIPS y 0,33 V/m para rIPS; RL: 0,29 V/m para lIPS y 0,38 V/m para RIPS). El resultado de la simulación adicional se ilustra en la Figura S3.

Finalmente, omitimos la estimulación antifase. Es posible que la condición antifase impulse la lateralización en la otra dirección en comparación con la condición sincronizada. Además, falta evidencia actual sobre los retrasos de fase reales u óptimos necesarios durante la sincronía de las regiones corticales. Por lo tanto, en estudios futuros se podría investigar el papel de los retrasos de fase específicos en regiones del cerebro, como la condición en la que un ROI adelanta a otro en 45° y la condición de antifase, en diversas funciones cognitivas.

En este estudio, propusimos un método novedoso, msmp-tACS, que permite la estimulación de múltiples regiones del cerebro con retrasos de fase deseados. En un esfuerzo por representar la información de fase en el estudio de simulación, empleamos valores complejos. Además, se modificó el método de optimización de LS a CLS. Las simulaciones por computadora confirmaron que los campos eléctricos focales con los retrasos de fase deseados podrían enviarse a las regiones de interés con errores marginales. Si bien se ha propuesto la sincronización interregional con un retraso de fase distinto de cero como un mecanismo clave en la comunicación entre regiones corticales o en la activación en serie de ellas, especialmente durante los controles de arriba hacia abajo, no se han propuesto métodos para determinar los parámetros de estimulación para tales estimulaciones. Además, la aplicación real del msmp-tACS sobre IPS bilateral afectó significativamente el rendimiento, lateralizando el rendimiento del VWM hacia las pruebas del hemicampo visual derecho. Si bien el rendimiento de VWM no se vio alterado significativamente por las condiciones de estimulación, se mostró una mayor dominancia del hemicampo visual derecho cuando se evaluó el rendimiento relativo entre las pruebas del hemicampo visual derecho e izquierdo. Sugerimos que la observación se debe al cambio en la relación de fase entre los IPS bilaterales afectados por qué información priorizar entre los dos hemicampos. En el futuro, se podrían estimular las cortezas auditivas bilaterales con un retraso de fase para aliviar los síntomas de los pacientes con esquizofrenia con alucinaciones auditivas, y se podrían investigar retrasos de fase óptimos no investigados en este estudio.

Los datos y materiales están disponibles condicionalmente previa solicitud al autor correspondiente.

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Esta investigación fue apoyada por el Programa de Investigación del Cerebro a través de la Fundación Nacional de Investigación de Corea (NRF) financiada por el Ministerio de Ciencia, TIC y Planificación Futura (NRF-2019M3C7A1031278).

Departamento de Ingeniería Electrónica, Universidad de Hanyang, 222 Wangsimni-ro, Seongdong-gu, Seúl, 133-791, República de Corea

Parque Jimin, Sangjun Lee, Parque Seonghun y Chang-Hwan Im

Grupo de Investigación en Ciencias Cognitivas, Instituto de Investigación del Cerebro de Corea, Daegu, República de Corea

Chany Lee

Departamento de Ciencias Cognitivas, Universidad de Hanyang, Seúl, República de Corea

Sung Shin Kim

Departamento de Ingeniería Biomédica, Universidad de Hanyang, Seúl, República de Corea

Chang Hwan Im

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JP diseñó el experimento general, incluidas simulaciones, analizó los datos de comportamiento y fue uno de los principales contribuyentes en la redacción del manuscrito. SL realizó simulaciones computacionales. SP desarrolló paradigmas conductuales y protocolos de estimulación. CL construyó el proceso para el estudio de simulación y SK supervisó el análisis de datos de comportamiento y la redacción de manuscritos. CHI.I. supervisó el procedimiento general y contribuyó de manera importante en la redacción.

Correspondencia a Chang-Hwan Im.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Park, J., Lee, S., Park, S. et al. La estimulación transcraneal con corriente alterna en múltiples áreas del cerebro con retrasos de fase distintos de cero distintos de 180 grados modula el rendimiento de la memoria de trabajo visoespacial. Informe científico 13, 12710 (2023). https://doi.org/10.1038/s41598-023-39960-3

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Recibido: 26 de febrero de 2023

Aceptado: 02 de agosto de 2023

Publicado: 05 de agosto de 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-023-39960-3

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